nome comum: European earwigscientific name: Forficula auricularia Linnaeus (Insecta: Dermaptera: Forficulidae)

A bicha-cadela europeia, Forficula auricularia Linnaeus, é um insecto predador com hábitos alimentares omnívoros que ocasionalmente resultam em lesões significativas em algumas culturas económicas. Mais frequentemente, podem ser um incómodo ao contaminarem os vegetais com a sua presença. No entanto, em alguns casos podem ser benéficos devido aos seus hábitos predatórios.

Figure 1. Bichas auriculares europeias adultas (inferior) e femininas (superior), Foricula auricularia Linnaeus. O fórceps ajuda a determinar o sexo do adulto. Fotografia de Jim Kalisch, Universidade de Nebraska-Lincoln.

Distribuição (Voltar ao topo)

A bicha-cadela europeia é nativa da Europa, Ásia ocidental e norte de África, mas foi introduzida na América do Norte, Austrália e Nova Zelândia.

A bicha-cadela europeia foi observada pela primeira vez na América do Norte em Seattle, Washington, em 1907. Ela se espalhou rapidamente, e foi relatada do Oregon em 1909, British Columbia em 1919, e Califórnia em 1923. Atingiu Rhode Island em 1911, Nova Iorque em 1912, e a maioria das outras províncias e estados do norte nas décadas de 1930 e 1940. Atualmente ocorre ao sul da Carolina do Norte, Arizona e sul da Califórnia, mas devido à sua preferência por climas temperados é pouco provável que se torne abundante nos estados do sudeste. Além disso, não é muito tolerante a ambientes áridos, mas sobrevive onde a irrigação é praticada. No entanto, é frequentemente interceptada na Flórida e em outros estados do sudeste, chegando em carregamentos de produtos e outros produtos, bem como pedindo carona em autocaravanas e outros veículos (Paul Choate, comunicação pessoal).

Outras bichas auriculares são abundantes na América do Norte, mas poucas são tão numerosas como as europeias, e nenhuma é tão prejudicial. A bicha-cadela, Euborellia annulipes (Lucas), e a bicha-cadela africana, Euborellia cincticollis (Gerstaecker), são provavelmente as únicas outras espécies que preocupam os produtores de culturas. A bicha-cadela é generalizada, mas a bicha-cadela africana está limitada aos estados do sudoeste. Nenhuma das espécies é nativa da América do Norte, embora a bicha-caneca tenha se tornado a dominante na Flórida.

Descrição e Ciclo de Vida (Back to Top)

Adulto: O adulto mede normalmente 13-14 mm de comprimento, exclusivo dos cerci (fórceps) do tipo pinça, embora alguns indivíduos sejam marcadamente menores. A cabeça mede cerca de 2,2 mm de largura. Os adultos, incluindo as pernas, são castanhos escuros ou castanhos-avermelhados, embora mais pálidos do ponto de vista ventricular. As antenas têm 14 segmentos. Apesar da aparência de não ter asas, os adultos têm asas posteriores longas dobradas sob as asas anteriores abreviadas. Embora raramente observados para voar, quando prontos para voar os adultos geralmente sobem e decolam de um objeto elevado. As asas traseiras são abertas e fechadas rapidamente, por isso é difícil observar as asas.

Os adultos levam um conjunto de cerci na ponta do abdómen. Os adultos podem usar os cerci em defesa, girando o abdômen para frente sobre a cabeça ou de lado para atacar um inimigo, muitas vezes outra bicha-cadela. Os cercos pronunciados são a característica mais distintiva das bichas auriculares; no macho os cercos são fortemente curvados enquanto que na fêmea eles curvam apenas ligeiramente. A pinça de alguns machos tem 3/16 polegadas (5 mm) de comprimento, enquanto outros têm 3/8 polegadas (9,5 mm) de comprimento (Jacobs 2009).

Ovo: O ovo é branco perolado e de forma oval a elíptica. O ovo mede 1,13 mm de comprimento e 0,85 mm de largura quando se deposita pela primeira vez, mas absorve água, incha e quase duplica de volume antes de eclodir. Os ovos são depositados em uma célula no solo, em um único aglomerado, geralmente a menos de 5 cm da superfície. O número médio de ovos por grupo varia de 30 a 60 ovos no primeiro grupo. O segundo grupo, se produzido, contém apenas metade do número de ovos. A duração do estágio de ovos sob condições de campo de inverno na Colúmbia Britânica é em média de 72,8 dias (intervalo de 56-85 dias). A segunda ou a ninhada de ovos de primavera requer apenas 20 dias para eclodir. Os ovos são atendidos pela fêmea, que frequentemente move os ovos em torno da célula, e aparentemente impede o desenvolvimento de bolor nos ovos (Buxton e Madge 1974). As fêmeas guardam os ovos de outras bichas auriculares, e lutam com qualquer intruso.

Figure 3. Bicha-cadela europeia adulta, Foricula auricularia Linnaeusm com ovos e crias. Fotografado em Chester, Reino Unido. Fotografia de Nabokov, en.wikipedia.org.

Ninfa: Os estágios da ninfa, quatro em número, têm a mesma forma geral que os adultos, excepto que as asas aumentam de tamanho com a maturidade. Os cerci estão presentes em todos os instantes, crescendo em tamanho com cada molta. A cor do corpo escurece, mudando gradualmente de castanho acinzentado para castanho escuro, à medida que a ninfa amadurece. As pernas ficam pálidas por todo o corpo. As almofadas das asas são evidentes pela primeira vez no quarto instar. A largura média da cápsula da cabeça é de 0,91, 1,14, 1,5, e 1,9 mm nos instar 1 a 4, respectivamente. O comprimento médio do corpo é de 4.2, 6.0, 9.0, e 9 a 11 mm, respectivamente. O número de segmentos de antenas é 8, 10, 11 e 12 nos instars 1 a 4. A duração média (faixa) dos instars sob temperaturas de laboratório de 15-21°C é de 12,0 (11 a 15), 10,2 (8 a 14), 11,2 (9 a 15) e 16,2 (14 a 19) dias para os instars 1 a 4. Entretanto, o tempo de desenvolvimento é consideravelmente maior sob condições de campo, exigindo 18 a 24, 14 a 21, 15 a 20 e cerca de 21 dias para os instars correspondentes. As ninfas jovens são vigiadas pela orelha mãe, que permanece dentro ou perto da célula onde os ovos são depositados até o segundo instar da ninfa ser atingido.

Figure 4. Bicha-cadela europeia imatura (instar precoce – primeiro?), Foricula auricularia Linnaeus. Fotografia de Cheryl Moorehead, Bugguide.net.

Uma geração é completada anualmente, e o Inverno ocorre na fase adulta. Na British Columbia, os ovos são depositados no final do inverno, os ovos eclodem em maio, e as ninfas atingem a fase adulta em agosto. As fêmeas em invernada também podem produzir uma ninhada adicional; estes ovos eclodem em Junho e também amadurecem no final de Agosto (Lamb and Wellington 1975). Em Washington, estes eventos ocorrem cerca de um mês antes (Crumb et al. 1941). Apenas uma única ninhada de ovos é produzida em climas mais frios, como o Quebec (Tourneur e Gingras 1992).

Comportamento (Back to Top)

As bichas-cadelas são nocturnas, passando o dia escondidas debaixo de detritos foliares, em fendas e fendas, e em outros locais escuros. A sua actividade nocturna é influenciada pelo tempo. A temperatura estável incentiva a atividade, e a atividade é favorecida por temperaturas mínimas mais altas, mas desencorajada por temperaturas máximas mais altas. A elevada humidade relativa parece suprimir o movimento, enquanto que velocidades de vento mais elevadas e maior cobertura de nuvens encorajam a actividade da bicha-cadela (Chant e McLeod 1952). Elas produzem uma feromona de agregação em suas fezes que é atraente para ambos os sexos e para as ninfas, e liberam quinonas como produtos químicos defensivos das glândulas abdominais (Walker et al. 1993).

O comportamento social é pouco desenvolvido na bicha auricular europeia. Machos e fêmeas acasalam no final do verão ou outono, e depois constroem um túnel subterrâneo (ninho) no qual passam o inverno. A fêmea conduz o macho desde o ninho no momento da oviposição. Os ovos são manipulados frequentemente, aparentemente limpando-os para evitar o crescimento de fungos. Ela irá realocar os ovos na tentativa de fornecer temperatura e umidade ideais para os ovos. Embora a fêmea normalmente mantenha os ovos numa pilha, à medida que se aproxima o tempo de incubação ela espalha os ovos numa única camada. Após a eclosão, as fêmeas continuam a guardar as ninfas e a fornecer-lhes alimento. O alimento é fornecido pelas fêmeas que transportam objectos para o ninho, e por regurgitação. Assim, há cuidados parentais, mas não há cuidados cooperativos de criação (Lamb 1976).

O tratamento mais abrangente da biologia das bichas-cadela europeia é feito por Crumb et al. (1941), embora as publicações de Jones (1917) e Fulton (1924) sejam informativas.

Hosts (Back to Top)

Este insecto é omnívoro, alimentando-se de uma grande variedade de matéria vegetal e animal. Embora os seus hábitos predatórios compensem um pouco o seu comportamento fitofágico, ocasionalmente a bicha-cadela europeia pode infligir lesões significativas a vegetais, frutos e flores. Feijão, beterraba, repolho, aipo, acelga, couve-flor, pepino, alface, ervilha, batata, ruibarbo e tomate estão entre as culturas vegetais por vezes feridas.

Sementes e plantas que fornecem às espigas um bom abrigo, tais como a cabeça da couve-flor, as bases do caule da acelga, e as espigas de milho, são particularmente susceptíveis de serem comidas, e também de serem contaminadas com material fecal. Entre as flores mais frequentemente feridas estão a dália, o cravo, o pinheiro, o william doce e a zinnia. Frutas maduras como maçã, damasco, pêssego, ameixa, pêra e morango são às vezes relatadas como danificadas.

A bicha-cadela europeia é relatada como consumindo afídeos, aranhas, pupas de lagarta, ovos de escaravelho, insetos, aranhas, e cauda de primavera, assim como matéria vegetal. O consumo de afídeos é especialmente frequente e bem documentado (McLeod e Chant 1952, Buxton e Madge (1976a e b, Mueller et al. 1988). Além das plantas superiores mencionadas acima, as bichas-cadela consomem algas e fungos, e frequentemente consomem matéria vegetal e animal em proporções iguais (Buxton e Madge 1976a).

Danos (Voltar ao início)

O estatuto económico das bichas auriculares está sujeito a disputa. Sem dúvida, as bichas-cadela às vezes causam danos às culturas hortícolas e florais, tanto pelo consumo de folhas como pelos danos aos frutos. As lesões na folhagem são geralmente na forma de numerosos pequenos buracos. A folhagem tenra e as pétalas das flores podem ser completamente devoradas. No entanto, a presença física de bichas auriculares como contaminantes das culturas é talvez ainda mais importante, porque a maioria das pessoas acha a sua presença e odor repulsivos. O aborrecimento associado à sua presença é exacerbado pela tendência das bichas a agregar, muitas vezes em associação com habitações humanas; a maioria das pessoas simplesmente as acha irritantes.

A propensão das bichas europeias a consumir outros insectos é um elemento importante para compensar a sua reputação como praga de cultura. Por exemplo, eles podem ser um componente significativo do agrupamento de predadores de insetos de pereiras e pomares de maçãs no Estado de Washington (Horton et al. 2002), de pomares cítricos no sul da Europa (Romeu-Dalmau et al. 2012), e de pomares de kiwis na Nova Zelândia (Logan et al. 2011). Foi demonstrado que se alimentam de várias pragas, como pulgões, insetos de escamas, psilídeos e mosquitos (He et al. 2008, Logan et al. 2007, 2011). Os factores que limitam a abundância de bichas auriculares incluem o uso de insecticidas e a disponibilidade de abrigos onde podem evitar a predação pelas aves (Logan et al. 2007, 2011). O uso de inseticidas menos tóxicos e o fornecimento de abrigos para as bichas auriculares têm sido sugeridos e avaliados. Entretanto, o aumento da população de bichas auriculares por soltura no campo, e o fornecimento de abrigo adicional para melhorar a sobrevivência, tem tido sucesso misto na supressão de populações de pragas (Carroll e Hoyt 1984, Carroll et al. 1985, Logan et al. 2007, He et al. 2008).

Manejo (Voltar ao início)

Amostragem. O monitoramento da população pode ser realizado com iscas e armadilhas. Pequenas pilhas de iscas colocadas entre a vegetação densa podem ser usadas para monitorar a abundância porque muitas vezes atraem um grande número de bichas de ouvido. Farelo de trigo ou farinha de aveia pode servir como isca. Da mesma forma, as armadilhas aproveitam a tendência natural das bichas auriculares para se esconderem em fendas e pontos escuros, e podem ser usadas para detectar a presença de bichas auriculares, e para estimar a abundância.

Controlo cultural. Em propriedades residenciais ou em pequenos jardins, a armadilha persistente pode ser usada para reduzir a abundância de bichas auriculares, embora esta abordagem seja um desafio se a densidade inicial das bichas auriculares for alta. As tábuas colocadas no solo serão atraentes para as bicha-cadela que procuram abrigo. Ainda mais bichas auriculares irão se acumular se houver sulcos ou canais estreitos na tábua. Umedecido, o jornal enrolado colocado no jardim à noite e descartado de manhã faz uma conveniente armadilha para as orelhas dos jardins domésticos. Uma técnica particularmente eficaz é encher um vaso de flores com aparas de madeira e inverter o vaso sobre uma estaca curta que tenha sido lançada no solo. As armadilhas também podem ser colocadas nas árvores porque as bichas auriculares favorecem os abrigos convenientes depois de procurar comida durante a noite.

Controlo biológico. Vários inimigos naturais são conhecidos, incluindo alguns que foram importados da Europa, numa tentativa de limitar os hábitos destrutivos desta bicha-cadela na América do Norte. Alguns autores sugeriram que o inimigo natural mais importante é o parasitoide europeu Bigonicheta spinipennis (Meigen) (Diptera: Tachinidae), que tem sido relatado para parasitar 10 a 50% das bichas auriculares na Colúmbia Britânica. Outros, porém, relatam baixa incidência de parasitismo (Lamb and Wellington 1975). Outra mosca, Ocytata pallipes (Fallén) (Diptera: Tachinidae) também foi estabelecida com sucesso, mas causa pouca mortalidade. Sob as condições frescas e húmidas do Oregon, Washington e British Columbia, os fungos Erynia forficulae e Metarhizium anisopliae também infectam as bichas-cadela (Crumb et al. 1941, Ben-Ze’ev 1986). O nemátodo Mermis nigrescens parece ser um importante factor de mortalidade em Ontário, onde 10 a 63% das bichas auriculares foram infectadas durante um período de 2 anos (Wilson 1971). No entanto, este nemátodo não foi notificado de bichas auriculares noutros locais. A predação aviária pode ser significativa (Lamb 1975).

Controlo químico. Produtos comerciais raramente são formulados especificamente para bichas auriculares porque raramente são um problema grave. Em vez disso, produtos vendidos para gafanhotos, cutworms, lesmas e percevejos são aplicados para controle de bichas auriculares. A isca é mais eficaz se aplicada à noite.

Pulgas, percevejos, centopéias, milípedes e bichos-espiga

Referências selecionadas (Voltar ao início)

  • Ben-Ze’ev IS. 1986. Notas sobre Entomophthorales (Zygomycotina) coletadas por T. Petch: II. Erynia ellisiana sp. nov., non Erynia forficulae (Giard.), comb. nov., patógenos de Forficulidae (Dermaptera). Mycotaxon 27: 263-269.
  • Buxton JH, Madge DS. 1974. Incubação artificial de ovos da bicha-cadela comum, Forficula auricularia (L.). Revista Mensal do Entomologista 110: 55-57.
  • Buxton JH, Madge DS. 1976a. O alimento da bicha-cadela europeia (Forficula auricularia L.) nos jardins de lúpulo. Revista Mensal do Entomologista 112: 231-237.
  • Buxton JH, Madge DS. 1976b. A avaliação da auricularia europeia (Forficula auricularia) como predador do pulgão damson-hop (Phorodon humuli). I. Experiências de alimentação. Entomologia Experimentalis et Applicata 19: 109-114.
  • Carroll DP, Hoyt SC. 1984. Aumento das bichas-cadela europeias (Dermaptera: Forficulidae) para controle biológico do pulgão de maçã (Homoptera: Aphididae) em um pomar de maçãs. Journal of Economic Entomology 77: 738-740.
  • Carroll DP, Walker JTS, Hoyt SC. 1985. As bichas-cadelas europeias (Dermaptera: Forficulidae) não conseguem controlar os afídeos das macieiras portadoras e os afídeos lanosos (Homoptera: Aphididae) em bancos de fezes de porta-enxertos de maçãs. Journal of Economic Entomology 78: 972-974.
  • Chant DA, McLeod JH. 1952. Efeitos de certos factores climáticos sobre a abundância diária da bicha-cadela europeia, Forficula auricularia L. (Dermaptera: Forficulidae), em Vancouver, British Columbia. Entomólogo canadense 84: 174-180.
  • Choate PM. (2001). As bicha-cadela (Dermaptera) da Flórida e leste dos Estados Unidos. http://entomology.ifas.ufl.edu/choate/dermaptera.pdf (5 de Setembro de 2019)
  • Crumb SE, Eide PM, Bonn AE. 1941. A bicha-cadela europeia. Boletim Técnico 766 do USDA. 76 pp.
  • Fulton BB. 1924. A bicha-cadela europeia. Oregon Agricultural Experiment Station Bulletin 207. 29 pp.
  • He XZ, Wang Q, Xu J. 2008. A bicha-cadela europeia como potencial agente de controlo biológico de folhas de maçã. Proteção Vegetal da Nova Zelândia 61: 343-349.
  • Horton DR, Broers DA, Hinojosa T, Lewis TM, Miliczky ER, Lewis RR. 2002. Diversidade e fenologia de artrópodes predadores em bandas de cartão colocadas em pomares de peras e maçãs do centro do estado de Washington. Anais da Sociedade Entomológica da América 95: 469-480.
  • Jacobs S. (Janeiro de 2009). Bicha-cadela europeia. Penn State Entomology. (5 de setembro de 2019)
  • Jones DW. 1917. A bicha-cadela europeia e o seu controlo. Boletim USDA 566. 12 pp.
  • Lamb RJ. 1975. Efeitos da dispersão, viagens e heterogeneidade ambiental sobre as populações da bicha-cadela Forficula auricularia L. Canadian Journal of Zoology 53: 1855-1867.
  • Lamb RJ. 1976. Comportamento dos pais na Dermaptera com especial referência à Forficula auricularia (Dermaptera: Forficulidae). Entomologista canadense 108: 609-619.
  • Lamb RJ, Wellington WG. 1974. Técnicas para estudar o comportamento e ecologia da bicha-cadela europeia, Forficula auricularia (Dermaptera: Forficulidae). Entomologista canadense 106: 881-888.
  • Lamb RJ, Wellington WG. 1975. Life history and population characteristics of the European earwig, Forficula auricularia (Dermaptera: Forficulidae), at Vancouver, British Columbia. Entomólogo canadense 107: 819-824.
  • Logan DP, Maher BJ, Connolly PG, Pettigrew MJ. 2007. Efeito das armadilhas de protecção de cartão na predação de insectos à escala da diáspide por bicha-cadela europeia, Forficula auriularia, em kiwifruit. New Zealand Plant Protection 60: 241-248.
  • Logan DP, Maher BJ, Connolly PG. 2011. O aumento do número de bicha-cadela (Forficula auriularia) nos pomares de kiwifruit está associado a menos pulverizações de largo espectro. Proteção de plantas da Nova Zelândia 64: 49-54.
  • Mueller TF, Blommers LHM, Mols PJM. 1988. Pulgão de maçã lanosa (Forficula auricularia) de predação, Eriosoma lanigerum. Entomologia Experimentalis et Applicata 47:145-152.
  • Romeu-Daimau C, Espadaler X, Piñol J. 2012. Abundância, variação interanual e potencial papel predador de pragas de duas espécies de bicha-cadela co-ocorrentes em copas de citrinos. Journal of Applied Entomology 136: 501-509.
  • Tourneur J-C, Gingras J. 1992. Colocação de ovos em uma população de Forficula auricularia L. (Dermaptera: Forficulidae) do nordeste da América do Norte (Montreal, Quebec). Entomologista canadense 124: 1055-1061.
  • Walker KA, Jones TH, Fell RD. 1993. Pheromonal basis of aggregation in European earwig, Forficula auricularia L. (Dermaptera: Forficulidae). Journal of Chemical Ecology 19: 2029-2038.
  • Wilson WA. 1971. Nematode occurrence in Ontario earwigs (Nematoda: Dermaptera). Entomologista canadense 103: 1045-1048.