Les femelles des labres ocellés – petits poissons irisés qui nagent dans la mer Méditerranée – ne s’accouplent pas avec n’importe qui. Appelez-les vieux jeu, mais elles sont à l’affût de mâles plus âgés et plus séduisants qui sont intéressés par la construction de nids d’algues et qui s’engagent à rester dans les parages pour prendre soin des œufs du couple. Une fois que ces dames difficiles ont trouvé leur prince charmant, les femelles déposent leurs œufs sur le lit d’algues conjugal, où leur homme les fécondera de manière externe.

C’est alors que cette histoire romantique tourne terriblement mal. Souvent, cette scène intime sera interrompue par un mâle sneaker : un poisson plus petit, moins en forme, qui n’a pas l’intention de rester pour aider avec les enfants. Sachant qu’il n’a aucune chance de conquérir la fille, un sneaker va plutôt s’abattre et libérer de formidables nuages de sperme sur son nid non fécondé – dans une tentative totalement non consensuelle d’engendrer ses enfants avec peu ou pas d’effort. Rude.

Pendant des décennies, les biologistes ont considéré les baskets comme une stratégie évolutive alternative pour transmettre ses gènes – une stratégie qui réussit assez souvent pour qu’elle persiste dans la génération suivante. Mais il s’avère que les mâles en baskets n’ont généralement pas le dernier mot. De nouvelles recherches publiées aujourd’hui dans la revue Nature Communications révèlent que les femelles disposent d’une contre-stratégie dans leurs manches d’écailles : Elles entourent leurs œufs de liquide ovarien, ce qui garantit que les spermatozoïdes plus rapides – qui sont généralement produits par les mâles nidifuges – prennent l’avantage.

« C’est quelque chose que nous ne pensions pas possible dans l’environnement marin », explique Suzanne Alonzo, spécialiste des sciences marines à l’Université de Californie à Santa Cruz, et auteur principal de l’étude. « Que les femelles influencent le père de leurs petits même après l’accouplement ouvre un tout nouveau monde de possibilités pour ce que font les femelles, et pour comprendre comment cela affecte les traits qui évoluent. »

En plus d’être physiquement supérieurs aux mâles sneakers, les mâles nidificateurs peuvent se vanter d’avoir un sperme de meilleure qualité, plus fort et plus rapide que celui de leurs homologues sournois. Pour compenser, les mâles sneakers privilégient la quantité à la qualité, en libérant environ quatre fois plus de sperme que leurs concurrents. Pourtant, selon les recherches, le fluide ovarien semble réduire l’importance du nombre de spermatozoïdes.

Pour étudier l’effet du fluide ovarien, les chercheurs ont organisé des compétitions de spermatozoïdes dans des boîtes de Pétri contenant des œufs non fécondés. Ils ont opposé les gamètes des mâles nidifuges et des mâles baskets en présence et en l’absence de liquide ovarien, puis ont effectué des analyses génétiques de paternité des œufs pour comptabiliser les gagnants. Le liquide ovarien semblait améliorer les qualités existantes des spermatozoïdes, donnant aux spermatozoïdes mâles nidifuges, déjà supérieurs, un surcroît de performance.

rasse
Mâles sournois de la sneaker. (Susan Marsh-Rollo)

Les chercheurs ne sont pas sûrs de ce qui, dans le liquide ovarien – que de nombreuses espèces de poissons libèrent en même temps que leurs œufs – donne l’avantage aux spermatozoïdes plus rapides et plus mobiles. De futures études devront mettre au jour le mécanisme biochimique qui se cache derrière cette astuce. Ce qui est clair, c’est que les femelles égalisent le terrain de jeu, de sorte que la fécondation n’est plus seulement un jeu de chiffres. « Le contrôle n’est pas total », dit Alonzo. « Mais la majorité, environ deux tiers, sont engendrés par les mâles nicheurs ».

« Le fait que ce choix post-accouplement des mâles préférés se produise en dehors du corps de la femelle est remarquable », déclare John Fitzpatrick, un zoologiste de l’Université de Stockholm en Suède qui n’a pas participé à la recherche. « C’est un résultat vraiment fantastique qui va certainement changer la façon dont nous pensons au contrôle de la reproduction par la femelle. »

Notre compréhension du choix du partenaire par la femelle s’est affinée au fil des ans. Les chercheurs pensaient à l’origine que les femelles ne pouvaient exercer leur volonté sur la paternité qu’avant l’accouplement. Pourtant, au cours des deux dernières décennies, les scientifiques ont trouvé des preuves que les femelles de certaines espèces ont développé des techniques innovantes pour influencer le choix des spermatozoïdes qui fécondent leurs œufs après l’accouplement.

Par exemple, les femelles de coléoptères rouges de la farine trient les spermatozoïdes de différents mâles dans des réceptacles de stockage distincts qu’elles peuvent choisir d’utiliser à volonté ; les rats femelles peuvent refuser de préparer leur utérus pour l’implantation après l’accouplement ; et les singes à cœur saignant peuvent mettre fin à une grossesse si un mâle qu’elles préfèrent se présente. Ces nouveaux travaux sur les labres ocellés montrent que les femelles qui ont recours à la fécondation externe sont tout aussi adeptes lorsqu’il s’agit d’exercer une influence sur les mâles qui engendrent la majorité de leurs petits.

De nombreuses espèces de poissons utilisent la fécondation externe, tout comme d’autres créatures telles que les grenouilles, les crustacés et les calmars. Il se pourrait que ce que nous pensions auparavant impossible soit en fait monnaie courante. « Nous aimerions voir si nous pouvons trouver des preuves que les femelles peuvent choisir parmi les mâles après une fécondation externe chez d’autres espèces qui utilisent des systèmes d’accouplement similaires », explique Alonzo. « J’imagine toutes ces interactions cryptiques en cours que nous ne voyons pas, mais qui sont très importantes pour les modèles que nous observons entre les espèces. »